Tubulin detyrosination shapes <i>Leishmania</i> cytoskeletal architecture and virulence

R Rosa Milagros Corrales (Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement) J Jeremy Vincent (Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement) L Lucien Crobu (Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement) R Rachel Neish (York Biomedical Research Institute, Department of Biology, University of York) B Binita Nepal (Department of Pediatrics, University of Texas Southwestern Medical Center) J Julien Espeut (Tubulin Code team, Institute of Human Genetics, CNRS, Université Montpellier) G Grégoire Pasquier (Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement) G Ghislain Gillard (Tubulin Code team, Institute of Human Genetics, CNRS, Université Montpellier) C Chantal Cazevieille (Université Montpellier, INSERM U1298, Institute for Neurosciences of Montpellier) J Jeremy C. Mottram (York Biomedical Research Institute, Department of Biology, University of York) D Dawn M. Wetzel (Department of Pediatrics, University of Texas Southwestern Medical Center) Y Yvon Sterkers (Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement) K Krzysztof Rogowski (Tubulin Code team, Institute of Human Genetics, CNRS, Université Montpellier) M Maude F. Lévêque (Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement)

Abstract

Tubulin detyrosination has been implicated in various human disorders and is important for regulating microtubule dynamics. While in most organisms this modification is restricted to α-tubulin, in trypanosomatid parasites, it occurs on both α- and β-tubulin. Here, we show that in Leishmania , a single vasohibin (LmVASH) enzyme is responsible for differential kinetics of α- and β-tubulin detyrosination. LmVASH knockout parasites, which are completely devoid of detyrosination, show decreased levels of glutamylation and exhibit a strongly diminished pathogenicity in mice, correlating with decreased proliferation in macrophages. Reduced virulence is associated with altered morphogenesis and flagellum remodeling in detyrosination-deficient amastigotes. Flagellum shortening in the absence of detyrosination is caused by hyperactivity of a microtubule-depolymerizing Kinesin-13 homolog, demonstrating its function as a key reader of the trypanosomatid-tubulin code. Taken together, our work establishes the importance of tubulin detyrosination in remodeling the microtubule-based cytoskeleton required for efficient proliferation in the mammalian host. This highlights tubulin detyrosination as a potential target for therapeutic action against leishmaniasis.

Article Details

Volume / Issue Vol. 122, Issue 3
Published January 21, 2025
ISSN 0027-8424
Publisher National Academy of Sciences

Authors (14)

R

Rosa Milagros Corrales

Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement

J

Jeremy Vincent

Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement

L

Lucien Crobu

Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement

R

Rachel Neish

York Biomedical Research Institute, Department of Biology, University of York

B

Binita Nepal

Department of Pediatrics, University of Texas Southwestern Medical Center

J

Julien Espeut

Tubulin Code team, Institute of Human Genetics, CNRS, Université Montpellier

G

Grégoire Pasquier

Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement

G

Ghislain Gillard

Tubulin Code team, Institute of Human Genetics, CNRS, Université Montpellier

C

Chantal Cazevieille

Université Montpellier, INSERM U1298, Institute for Neurosciences of Montpellier

J

Jeremy C. Mottram

York Biomedical Research Institute, Department of Biology, University of York

D

Dawn M. Wetzel

Department of Pediatrics, University of Texas Southwestern Medical Center

Y

Yvon Sterkers

Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement

K

Krzysztof Rogowski

Tubulin Code team, Institute of Human Genetics, CNRS, Université Montpellier

M

Maude F. Lévêque

Maladies infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle, University of Montpellier, CNRS, Institut de Recherche pour le Développement