Loss of structural specificity in 3D genome organization upon viral infection is predicted by polymer physics

A Andrea Fontana (Azienda Ospedaliero-Universitaria Pisana, Pisa, Italy) S Simona Bianco F Fabrizio Tafuri (Dipartimento di Fisica, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli, Complesso Universitario di Monte Sant’Angelo 1 , 80126 Naples,) A Andrea Esposito A Alex Abraham M Mattia Conte F Francesca Vercellone (Dipartimento di Ingegneria Chimica dei Materiali e della Produzione Industriale - DICMaPI, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli 2 , Piazzale Vincenzo Tecchio 80, 80125 Naples,) F Florinda Di Pierno (Dipartimento di Ingegneria Chimica dei Materiali e della Produzione Industriale - DICMaPI, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli 2 , Piazzale Vincenzo Tecchio 80, 80125 Naples,) S Sumanta Kundu (Dipartimento di Fisica, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli, Complesso Universitario di Monte Sant’Angelo 1 , 80126 Naples,) S Sougata Guha (Department of Physics, Indian Institute of Technology Bombay , Mumbai 400076, and , Napoli 80126,) C Ciro Di Carluccio (Dipartimento di Ingegneria Chimica dei Materiali e della Produzione Industriale - DICMaPI, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli 2 , Piazzale Vincenzo Tecchio 80, 80125 Naples,) A Antonella Prisco (CNR-IGB 3 , Via Pietro Castellino 111, 80131 Naples,) M Mario Nicodemi A Andrea M. Chiariello (Dipartimento di Fisica, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli, Complesso Universitario di Monte Sant’Angelo 1 , 80126 Naples,)

Abstract

In the last years, it has been proved that some viruses are able to re-structure chromatin organization and alter the epigenomic landscape of the host genome. In addition, they are able to affect the physical mechanisms shaping chromatin 3D structure, with a consequent impact on gene activity. Here, we investigate with polymer physics genome re-organization of the host genome upon SARS-CoV-2 viral infection and how it can impact structural variability within the population of single-cell chromatin configurations. Using published Hi-C data and molecular dynamics simulations, we build ensembles of 3D configurations representing single-cell chromatin conformations in control and SARS-CoV-2 infected conditions. We focus on genomic length scales of TADs and consider, as a case study, models of real loci containing DDX58 and IL6 genes, belonging, respectively, to the antiviral interferon response and pro-inflammatory genes. Clustering analysis applied to the ensemble of polymer configurations reveals a generally increased variability and a more heterogeneous population of 3D structures in infected conditions. This points toward a scenario in which viral infection leads to a loss of chromatin structural specificity with, likely, a consequent impact on the correct regulation of host cell genes.

Article Details

Volume / Issue Vol. 162, Issue 1
Published January 07, 2025
ISSN 0021-9606
Publisher American Institute of Physics

Journal Info

The Journal of Chemical Physics

American Institute of Physics

ISSN: 0021-9606 Physical Sciences

Authors (14)

A

Andrea Fontana

Azienda Ospedaliero-Universitaria Pisana, Pisa, Italy

S

Simona Bianco

F

Fabrizio Tafuri

Dipartimento di Fisica, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli, Complesso Universitario di Monte Sant’Angelo 1 , 80126 Naples,

A

Andrea Esposito

A

Alex Abraham

M

Mattia Conte

F

Francesca Vercellone

Dipartimento di Ingegneria Chimica dei Materiali e della Produzione Industriale - DICMaPI, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli 2 , Piazzale Vincenzo Tecchio 80, 80125 Naples,

F

Florinda Di Pierno

Dipartimento di Ingegneria Chimica dei Materiali e della Produzione Industriale - DICMaPI, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli 2 , Piazzale Vincenzo Tecchio 80, 80125 Naples,

S

Sumanta Kundu

Dipartimento di Fisica, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli, Complesso Universitario di Monte Sant’Angelo 1 , 80126 Naples,

S

Sougata Guha

Department of Physics, Indian Institute of Technology Bombay , Mumbai 400076, and , Napoli 80126,

C

Ciro Di Carluccio

Dipartimento di Ingegneria Chimica dei Materiali e della Produzione Industriale - DICMaPI, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli 2 , Piazzale Vincenzo Tecchio 80, 80125 Naples,

A

Antonella Prisco

CNR-IGB 3 , Via Pietro Castellino 111, 80131 Naples,

M

Mario Nicodemi

A

Andrea M. Chiariello

Dipartimento di Fisica, Università degli Studi di Napoli Federico II, and INFN Napoli, Complesso Universitario di Monte Sant’Angelo 1 , 80126 Naples,