Conservation of symbiotic signaling since the most recent common ancestor of land plants

Tatiana Vernié; Mélanie Rich; Tifenn Pellen; Eve Teyssier; Vincent Garrigues; Lucie Chauderon; Lauréna Medioni; Fabian van Beveren; Cyril Libourel; Jean Keller; Camille Girou; Corinne Lefort; Aurélie Le Ru; Yves Martinez; Didier Reinhardt; Kyoichi Kodama; Shota Shimazaki; Patrice Morel; Junko Kyozuka; Malick Mbengue; Michiel Vandenbussche; Pierre-Marc Delaux

doi:10.1073/pnas.2408539121

Proceedings of the National Academy of Sciences

Conservation of symbiotic signaling since the most recent common ancestor of land plants

T Tatiana Vernié (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) M Mélanie Rich (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) T Tifenn Pellen (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) E Eve Teyssier (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Institut National Polytechnique Toulouse) V Vincent Garrigues (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) L Lucie Chauderon (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) L Lauréna Medioni (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) F Fabian van Beveren (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) C Cyril Libourel (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) J Jean Keller (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Institut National Polytechnique Toulouse) C Camille Girou (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) C Corinne Lefort (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Université Toulouse III Paul Sabatier, Institut National Polytechnique Toulouse) A Aurélie Le Ru (Fédération de Recherche 3450, Plateforme Imagerie, Pôle de Biotechnologie Végétale) Y Yves Martinez (Fédération de Recherche 3450, Plateforme Imagerie, Pôle de Biotechnologie Végétale) D Didier Reinhardt (Department of Biology, University of Fribourg) K Kyoichi Kodama (Graduate School of Life Sciences, Tohoku University) S Shota Shimazaki (Graduate School of Life Sciences, Tohoku University) P Patrice Morel (Laboratoire Reproduction et Développement des Plantes, Univ Lyon, ENS de Lyon, Université Claude Bernard Lyon 1, CNRS, l’Institut National de Recherche pour l'Agriculture, l‘alimentation et l‘Environnement) J Junko Kyozuka (Graduate School of Life Sciences, Tohoku University) M Malick Mbengue (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Institut National Polytechnique Toulouse) M Michiel Vandenbussche (Laboratoire Reproduction et Développement des Plantes, Univ Lyon, ENS de Lyon, Université Claude Bernard Lyon 1, CNRS, l’Institut National de Recherche pour l'Agriculture, l‘alimentation et l‘Environnement) P Pierre-Marc Delaux (Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, Institut National Polytechnique Toulouse)

Abstract

Plants have colonized lands 450 million years ago. This terrestrialization was facilitated by developmental and functional innovations. Recent evo-devo approaches have demonstrated that one of these innovations was the mutualistic arbuscular mycorrhizal symbiosis (AMS). The genetic pathways that have been involved in the establishment and functioning of AMS since its evolution remain poorly described. Here, we found that intracellular colonization by AM fungi induces a transcriptional reporter of the common symbiosis pathway, well-described in angiosperms, in the liverwort Marchantia paleacea . Mutants of either of the three main genes of this pathway, SYMRK , CCaMK, and CYCLOPS, disrupt the ability of M. paleacea to associate with AM fungi. Finally, overexpressing gain-of-function CCaMK or CYCLOPS leads to convergent transcriptomic signatures that partially overlap with AMS. Altogether, our data indicate that plants have maintained three genes of the common symbiotic pathway to support symbiotic interactions since their most recent common ancestor.

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Journal Proceedings of the National Academy of Sciences

Volume / Issue Vol. 122, Issue 1

Published January 07, 2025

DOI 10.1073/pnas.2408539121

ISSN 0027-8424

Publisher National Academy of Sciences

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Proceedings of the National Academy of Sciences

National Academy of Sciences

ISSN: 0027-8424 Life Sciences