Concerted transport and phosphorylation of diacylglycerol at ER–PM contact sites regulate phospholipid dynamics during stress
Abstract
A universal response of plants to environmental stresses is the activation of plasma membrane (PM) phospholipase C, which hydrolyzes phosphoinositides to produce soluble inositol phosphate and diacylglycerol (DAG). Because of their conical shape, DAG amounts have to be tightly regulated or they can destabilize membranes. We previously showed that upon stress, Synaptotagmin1 (SYT1) transports DAG from the PM to the endoplasmic reticulum (ER) at ER–PM Contact Sites (CS). Here, we addressed the fate of the incoming DAG in the ER. We show that diacylglycerol kinases (DGKs) DGK1 and DGK2 form a module with SYT1 functionally coupling DAG transport and phosphorylation at ER–PM CS. Although SYT1 and DGK1/DGK2 do not show exclusive ER–PM CS localization, their interaction occurs specifically at ER–PM CS and the removal of ER–PM CS abolishes the interaction. Lipidomic analysis of a dgk1dgk2 double mutant supports that DGK1 and DGK2 phosphorylate DAG at the ER and transcriptomic and phenotypic analyses indicate that SYT1 and DGK1/DGK2 are functionally related. Taken together, our results highlight a mechanism at ER–PM CS that coordinates the transfer of DAG from the PM to the ER by SYT1 upon stress and the concomitant phosphorylation of DAG by DGK1 and DGK2 at the ER. These findings underscore the critical role of spatial coordination in lipid metabolism during stress-induced membrane remodeling.
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Journal Info
Proceedings of the National Academy of Sciences
National Academy of Sciences
Authors (14)
Selene Garcia-Hernandez
Área de Mejora y Fisiología de Plantas. Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Universidad de Málaga-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Jorge Morello-López
Área de Mejora y Fisiología de Plantas. Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Universidad de Málaga-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Richard Haslam
Rothamsted Research
Vitor Amorim-Silva
Área de Mejora y Fisiología de Plantas. Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Universidad de Málaga-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
José Moya-Cuevas
Área de Mejora y Fisiología de Plantas. Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Universidad de Málaga-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Rafael Catalá
Departamento de Biotecnología Microbiana y de Plantas, Centro de Investigaciones Biológicas Margarita Salas-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Louise Michaelson
Rothamsted Research
Jessica Pérez-Sancho
Área de Mejora y Fisiología de Plantas. Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Universidad de Málaga-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Vedrana Marković
Laboratoire Reproduction et Developpement des Plantes, Ecole Normale Supérieure de Lyon de Lyon, CNRS, INRAe
Julio Salinas
Departamento de Biotecnología Microbiana y de Plantas, Centro de Investigaciones Biológicas Margarita Salas-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Johnathan Napier
Rothamsted Research
Yvon Jaillais
Noemí Ruiz-Lopez
Área de Mejora y Fisiología de Plantas. Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Universidad de Málaga-Consejo Superior de Investigaciones Científicas
Miguel A. Botella
Área de Mejora y Fisiología de Plantas. Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Universidad de Málaga-Consejo Superior de Investigaciones Científicas